Слобода изначально принадлежала селу Непрудному, потом в ней обосновались переяславские ямщики, а в 1609 году по указу царя Василия Шуйского эта земля была пожалована Троицкому монастырю в память о героическом стоянии лавры за веру и Отечество в Смутное время польско-литовского разорения. Монастырь организовал на ней своё подворье. Троицкая слобода принадлежала монастырю до революции 1917 года.
Деревянная церковь с приделом Сергия Радонежского и Никона Радонежского была построена в 1633 году.
Церковь перестроили в 1688 году, но она по прежнему оставалась деревянной. В 1696 году деревянную церковь разобрали и на её месте построили каменную. Придел Владимирской иконы Божией Матери пристроили к трапезной в 1851 году по проекту архитектора Алексея Мартынова.
В 1766 году настоятелем лавры стал наставник наследника престола Павла I архимандрит Платон (Левшин) — будущий митрополит Московский и Коломенский. Он активно принялся за благоустройство Троицкого подворья. В 1760—1767 годах на территории подворья был выстроен двухэтажный каменный дом архимандрита Троице-Сергиевой лавры (митрополичьи палаты) (по проекту зодчего Василия Яковлева). В доме было пятнадцать жилых покоев, а также домовый храм во имя святых апостолов Петра и Павла. В 1875 году здание было перестроено, и его фасад получил новую архитектурную обработку, предположительно по проекту архитектора и реставратора Николая Никитина[
С 1815 по 1922 год подворье являлось постоянной резиденцией митрополитов Московских:
1917-1922 - святитель Тихон, Патриарх Московский и всея Руси
На Троицкое подворье 5 ноября 1917 года священномученик митрополит Киевский и Галицкий Владимир принёс святителю Тихону, в то время митрополиту Московскому и Коломенскому весть об избрании его на патриарший престол.
Святитель Тихон жил на подворье с 1918 по 1922 год до переезда в Донской монастырь.
Сразу после его отъезда, 19 мая 1922 года подворье было упразднено, здания были захвачены обновленческим Высшим церковным управлением, затем переданы светским учреждениям.
В 1992 году указом патриарха Московского и всея Руси Алексия II деятельность подворья была возобновлена.
